Το «Μη ρωτάς τι μπορεί να κάνει η χώρα σου για σένα, αλλά τι μπορείς να κάνεις εσύ για τη χώρα σου» είναι μια από τις διασημότερες φράσεις της ιστορίας και χαρακτήρισε την πρώτη του ομιλία ως πρόεδρος των ΗΠΑ το 1961. Το «Ich Bin Ein Berliner» είναι ίσως η δημοφιλέστερη Βερολινέζικη πρόταση που ειπώθηκε ποτέ από μη γηγενή - ανήκει στον περίφημο λόγο που έβγαλε στο Δυτικό Βερολίνο το 1963.
Ο Τζων Φιτζέραλντ Κένεντι άφησε μια τεράστια κληρονομιά, όχι μόνο στην πολιτική αλλά και στον πολιτισμό, καθώς στο πρόσωπό του αποτυπώθηκε ιδανικά η μετάβαση από τον παλαιό κόσμο σε μια νέα, μοντέρνα εποχή και στη νέα θέση της Αμερικής στον κόσμο. Έχει εμπνεύσει πάμπολλες ταινίες και βιβλία, το πρόσωπό του έχει αποδοθεί σε διάσημα κολάζ, η φωτογραφία του έχει συμπεριληφθεί σε εξώφυλλο δίσκου, ενώ ευθύνεται για την λήξη της χρήσης του καπέλου στους άντρες.
Τα έξι πιο χαρακτηριστικά κληροδοτήματά του στην ποπ κουλτούρα είναι τα εξής:
α) Οι θεωρίες του Jim Garrison, όπως αποτυπώνονται στο βιβλίο «J.F.K. στα ίχνη των δολοφόνων»: Αυτός είναι ίσως ο παράγοντας που ενίσχυσε περισσότερο απ′ όλα τη μυστηριώδη αύρα που περιβάλλει τη δολοφονία του, καθώς αυτός ο εισαγγελέας της Λουιζιάνα έγινε διάσημος για την έρευνα του φόνου του. Συγκεκριμένα, ο Garrison ήταν αυτός που επέμεινε ότι δεν θα μπορούσε να είναι ο Lee Harvey Oswald αυτός που τον δολοφόνησε. Η θεωρία του, αποτέλεσε και τη βάση της ταινίας «J.F.K.».
β) Η ταινία «J.F.K.» του Oliver Stone: Βασίστηκε στο ανωτέρω βιβλίο, καθώς η ταινία του 1991 έχει κεντρικό αφηγητή τον Jim Garrison (Kevin Costner). Το έργο προκάλεσε ουκ ολίγες αντιδράσεις, καθώς αρκετοί κατηγόρησαν τον Stone ότι μεταχειρίστηκε τα γεγονότα με ελευθεριάζοντα τρόπο. Παρόλα αυτά, κατέκτησε το box office, ενώ μέχρι σήμερα παραμείνει μια από τις πλέον εμβληματικές ταινίες για τον JFK.
γ) Jackie, Marilyn, Marlene Dietrich: Όταν δεν γυρίζονται ταινίες για τον ίδιο τον Κένεντι, η προσοχή δίνεται στις γυναίκες της ζωής του. Πιο πρόσφατη, η ταινία «Jackie» που περιστρέφεται στις ώρες αμέσως μετά τη δολοφονία. Η ταινία κυκλοφόρησε το 2016 με πρωταγωνίστρια τη Natalie Portman, η οποία κέρδισε μια υποψηφιότητα για Όσκαρ.
δ) Το φόρεμα της Marilyn για τα γενέθλια του προέδρου: Η σχέση της με τον JFK μπορεί πλέον να αμφισβητείται αλλά το διάσημο ευχετήριο τραγούδι της για τα γενέθλια του πρόεδρου έχει μείνει στην ιστορία. Ήταν 19 Μαΐου του 1962 (δέκα μέρες πριν τα γενέθλιά του, αλλά το δημοκρατικό κόμμα χρειαζόταν τα έσοδα που θα έφερνε το event) όταν έστελνε τις ευχές της για χαρούμενα γενέθλια στον τότε 45χρονο πρόεδρο, φορώντας ένα ημιδιαφανές Jean Louis φόρεμα με πάνω από 2.500 κρυστάλλους ραμμένους στο χέρι. Το φόρεμα δημοπρατήθηκε το 2016, αγγίζοντας το ποσό ρεκόρ των 4.8 εκ. δολαρίων.
ε) Ο Κένεντι απάλλαξε τους άντρες από την καθημερινή χρήση του καπέλου: Μέχρι τότε, το καπέλο ήταν σύμβολο σοβαρότητας, ένα απαραίτητο αξεσουάρ για έναν gentleman. Θα μπορούσε να παραλληλιστεί με τον κορσέ στις γυναίκες, δηλαδή, εγκράτεια και σεμνότητα μεν, ακαμψία και αυστηρότητα δε. Πολλοί θεωρούν ότι δεν πρέπει να χρεωθεί στον Κένεντι η πολιτισμική αυτή μεταστροφή, αλλά του αποδίδεται, επειδή η βιομηχανία της πιλοποιίας του επιτέθηκε και προσπάθησε να του επιβάλλει το καπέλο – ωστόσο, η πλούσια κόμη του ήταν αυτή που έμεινε στην ιστορία.
στ) Η υπενθύμιση ότι διαφορετική εικόνα έχει ο πολιτικός στην αρχή της καριέρας του, κι άλλη στο τέλος: Κάποτε, κάποιος τον θεωρούσε έναν «νεόπλουτο, νεο-μετανάστη, που εξαγόρασε τη θέση του στο Harvard» - σε αντίθεση με τον αντίπαλό του Nixon, που θεωρούνταν αυτοδημιούργητος. Στην αρχή μιας πολιτικής καριέρας, πολλά μοιάζουν διαφορετικά. Το «Mad Men», μια σειρά άρρηκτα συνδεδεμένη με την επίδραση που είχε ο Κένεντι στη δεκαετία του ’60, έδειξε τη μη-δημοφιλή, αντίθετη πλευρά του νομίσματος.